Музей открылся в 1973 году, и сам Шагал участвовал в его создании — выбирал место, следил за постройкой и развеской, а на открытии присутствовал лично. Это первый во Франции музей, построенный при жизни художника специально под его работы.
Основа собрания — цикл «Библейское послание»: семнадцать больших полотен на сюжеты Книги Бытия и Исхода, над которыми Шагал работал больше десяти лет. Художник передал их государству с условием, что они будут показаны вместе и в специально построенном здании.
Кроме живописи здесь витражи в концертном зале — синие, на сюжет сотворения мира, — мозаика с пророком Илиёй, отражающаяся в бассейне перед зданием, гуаши, эскизы, литографии и керамика.
Само здание намеренно скромное: невысокие светлые залы с рассеянным верхним светом, без парадности, чтобы ничто не спорило с цветом на холстах. Вокруг разбит сад с оливами и лавандой.
Концертный зал действующий: там дают камерные концерты, и слушать музыку при синих витражах — отдельное занятие.
Вход платный, понедельник выходной. Осмотр занимает около полутора часов. Съёмка без вспышки разрешена. Музей стоит в квартале Симье, в двадцати минутах ходьбы в гору от центра или несколько остановок на автобусе.
В том же квартале стоят римские развалины, монастырь и музей Матисса, и их удобно смотреть в один день.
Билет иногда бывает общим с несколькими музеями города.
Очередей здесь почти не бывает.
В саду при музее есть скамейки и тень.
Музей работает круглый год, летом дольше.
В здании есть кафе и книжный магазин с изданиями по искусству.