Купол собора первым встречает корабли, идущие к Кронштадту, — так и было задумано. Условие для проекта ставилось прямо: высота купола должна позволить храму служить ориентиром с моря, а крест морского храма — быть первым, что бросается в глаза мореплавателю.
Разговоры о вместительном соборе шли с 1830-х годов, но разрешение открыть подписку на пожертвования получил только вице-адмирал Казнаков в 1897 году. Инициатива принадлежала первому протопресвитеру военного и морского духовенства Желобовскому, при котором построили сотни войсковых храмов. Место выбрали на Якорной площади, где раньше лежали старые якоря: свободного пространства хватало и на храм, и на парк вокруг него, и на площадь для крестных ходов.
Проект архитектора Косякова приняли в апреле 1901 года, в проектировании участвовали гражданские инженеры Шаверновский и Виксель. Первого сентября 1902 года постройку предварил молебен, который совершил Иоанн Кронштадтский в присутствии вице-адмирала Макарова. Торжественная закладка состоялась 8 мая 1903 года при Николае II и обеих императрицах; с орудий крепости и кораблей на рейдах дали салют в 31 выстрел, а в сквере вокруг собора император и его свита посадили 32 годовалых дуба. К 1907 году храм был вчерне готов, началась внутренняя отделка. Строительство обошлось в 1 876 000 рублей.
Сам Косяков в 1910 году писал, что собор строится как памятник чинам флота, погибшим при исполнении служебного долга. Освятили его 10 июня 1913 года, тоже в высочайшем присутствии, при стечении тысяч молящихся. Стиль — неовизантийский; это последний и самый крупный из морских соборов, построенных в Российской империи.
Службы шли до 1927 года. В 1929-м президиум Леноблисполкома постановил закрыть храм и передать здание «под культурно-просветительские цели»; приходской совет просил ВЦИК оставить собор верующим, но ходатайство отклонили. Последнее собрание прихода прошло 27 сентября 1929 года, 14 октября храм закрыли окончательно.
Сегодня собор — ставропигиальный, то есть подчинён прямо патриарху, а с мая 2013 года считается главным храмом Военно-морского флота России. Стоит он на Якорной площади, перед ним — памятник адмиралу Макарову, вокруг — те самые дубы столетней давности. Внутрь пускают в часы работы храма; снаружи здание лучше всего смотрится с площади и, как и задумывали строители, с воды.